Venne messa in commercio come sostituto del Super Famicom (in America ed Europa Super NES), console della Nintendo uscita nel 1990 ; in Italia la console è stata messa in vendita il 1º marzo 1997 dal Gruppo Giochi Preziosi sotto il marchio GIG.
Nel biennio 1995/1996, quando ormai l'era del Super NES era avviata definitivamente alla fine, le grandi software house iniziarono a pensare alla successiva generazione di console, e mentre molte case optarono per il passaggio ai 32 bit, la Nintendo scelse invece di passare direttamente ai 64 bit e così, dopo alcuni anni di sviluppo, nacque l'Ultra 64, poi cambiato in Nintendo 64, poiché la Konami fece uso di questo termine per la divisione Ultra Games. La scelta di Nintendo di usare anche per questa console il sistema a cartucce, giustificata dal desiderio di scongiurare la pirateria informatica, deluse molti fan che attendevano un prodotto avveniristico al pari della rivale PlayStation e si rivelò infelice anche dal punto di vista commerciale; la PlayStation infatti poteva riprodurre anche CD musicali oltre ai giochi, offrendo quindi un intrattenimento multiforme che colpì particolarmente i consumatori. Inoltre il basso costo di produzione dei CD-ROM consentì alla Sony di rimettere in vendita i giochi non più di punta a prezzi ridottissimi, cosa che invece Nintendo non poteva fare a causa dell'alto prezzo di fabbricazione delle cartucce.
Vendette molto soprattutto in Giappone ed ebbe buon riscontro in tutto il mondo superando la quota 30 milioni di unità vendute. Nonostante i buoni risultati, il Nintendo 64 non riuscì a ripetere gli stessi risultati esaltanti del NES e dello SNES venendo nettamente sconfitto dalla PlayStation, prodotta dalla Sony, che stabilì un record vendendo oltre 100 milioni di unità, riuscendo comunque a battere il Sega Saturn le cui vendite raggiunsero solo 9 Milioni di unità. Lo sviluppo di applicazioni del Nintendo 64, terminò nel 2002, con lo sviluppo di The Legend of Zelda: The Wind Waker, e Resident Evil 0, ma a loro volta riprogrammati per la successiva console, il Nintendo GameCube.
La macchina si presenta come una scatola rettangolare di colore nero (ma durante gli anni uscirono anche edizioni speciali caratterizzate da colori diversi) con gli spigoli arrotondati e che presenta sul lato superiore una fessura per l'inserimento delle cartucce contenenti i giochi e sulla parte frontale 4 connettori per i gamepad, senza comprare periferiche esterne.
La console funziona mediante cartucce che vengono direttamente inserite nella macchina. Questo sistema consente di immagazzinare meno dati rispetto ai CD-ROM, ma permette tempi di caricamento minimi, possibilità di salvataggio senza ausilio di memory card, presentando un sistema di riconoscimento delle cartucce tramite un circuito elettronico chiamato Checking Integrated Circuit affiancato da un bus bus di tipo Serial Peripheral Interface.
